Animal tuberculosis in radiation-exposed settings: an intersectoral "One Health" approach in a laboratory animal model

В. Ю. Кассіч; В. О. Ушкалов; О. І. Касяненко; Л. В. Плюта; А. В. Ушкалов

doi:10.31073/onehealthjournal2026-II-02

Автор(и)

В. Ю. Кассіч Сумський національний аграрний університет, Суми, Україна https://orcid.org/0000-0001-9859-8036
В. О. Ушкалов Національний університет біоресурсів і природокористування України, Київ, Україна https://orcid.org/0000-0001-5694-632X
О. І. Касяненко Сумський національний аграрний університет, Суми, Україна https://orcid.org/0000-0001-8453-1957
Л. В. Плюта Сумський національний аграрний університет, Суми, Україна https://orcid.org/0000-0001-8935-4873
А. В. Ушкалов Національний науковий центр «Інститут експериментальної та клінічної ветеринарної медицини», Харків, Україна https://orcid.org/0000-0001-8317-7909

DOI:

https://doi.org/10.31073/onehealthjournal2026-II-02

Ключові слова:

мікобактерії, патогенез, гамма-опромінення, алергія

Анотація

Інформація про перебіг та патогенез туберкульозу тварин — небезпечного зоонозу — на тлі радіаційного опромінення, що супроводжується зниженням питомої реактивності організму та розвитком прогресуючого імунодефіциту, залишається обмеженою. Водночас, з урахуванням сучасних глобальних і регіональних загроз техногенних катастроф, а також ризиків, пов'язаних із воєнною агресією російської федерації проти України (захоплення та пошкодження Чорнобильської АЕС, окупація Запорізької АЕС, періодичні порушення стабільності їх роботи та систематичні ракетні обстріли енергетичної інфраструктури), проблема набуває особливої актуальності в межах міжсекторальної концепції «Єдине здоров'я» (One Health), яка об'єднує здоров'я тварин, людини та стан довкілля. У наших дослідженнях морських свинок, опромінених різними дозами гамма-випромінювання, інфікували мікобактеріями туберкульозу різних видів (Mycobacterium bovis, M. tuberculosis, M. avium) та протягом 90 днів обстежували із застосуванням клінічних, алергічних, серологічних, патологоанатомічних і гістологічних методів з метою вивчення клінічних і патологічних проявів, імунологічних реакцій та динаміки загибелі тварин. Встановлено дозозалежне прискорення летальності та генералізації туберкульозного процесу в опромінених тварин, особливо за дії сублетальних і летальних доз гамма-випромінювання (150–200 Р; 0,0387–0,0516 Кл/кг), що супроводжувалося розвитком гострої променевої хвороби, вираженими судинними порушеннями та активацією ексудативно-некротичних процесів. Патологоанатомічні зміни мали характер зливного казеозно-некротичного ураження органів-мішеней. Отримані результати свідчать, що радіаційне ураження суттєво модифікує перебіг туберкульозу, прискорюючи розвиток інфекційного процесу та посилюючи його тяжкість, що має важливе значення для оцінки епізоотичних і епідеміологічних ризиків у зонах потенційного або реального радіаційного забруднення. Дослідження підкреслює необхідність інтегрованого підходу до контролю зоонозних інфекцій у надзвичайних умовах у межах концепції «One Health», особливо в умовах воєнних загроз ядерній та радіаційній безпеці.

Посилання

Akhtar R., Sadiqa M., Tipu M.Y., Khan M.R., Aslam A., Ijaz M., Mustafa G., Zahid B. Use of molecular probes for presumptive diagnosis of tuberculosis associated with Mycobacterium tuberculosis and Mycobacterium bovis infection. Pak Vet J. 2019;39(2):316–319. doi:10.29261/pakvetj/2019.067.

Balazs K., Kis E., Badie C., Bogdandi E.N., Candeias S., Garcia L.C., et al. Radiotherapy-induced changes in the systemic immune and inflammation parameters of head and neck cancer patients. Cancers (Basel). 2019;11(9):1324. doi:10.3390/cancers11091324.

Barnacle J.R., Davis A.G., Wilkinson R.J. Recent advances in understanding the human host immune response in tuberculous meningitis. Front Immunol. 2024;14:1326651. doi:10.3389/fimmu.2023.1326651.

Belay M., Tulu B., Younis S., Jolliffe D.A., Tayachew D., Manwandu H., et al. Detection of Mycobacterium tuberculosis complex DNA in CD34-positive peripheral blood mononuclear cells of asymptomatic tuberculosis contacts: an observational study. Lancet Microbe. 2021;2(6):e267–e275. doi:10.1016/S2666-5247(21)00043-4.

Bloom B.R., Modlin R.L. Mechanisms of defense against intracellular pathogens mediated by human macrophages. Microbiol Spectr. 2016;4(3). doi:10.1128/microbiolspec.MCHD-0006-2015.

Bonovska M., Tzvetkov Y., Najdenski H., Bachvarova Y. PCR for detection of Mycobacterium tuberculosis in experimentally infected dogs. J Vet Med B. 2005;52:165–170. doi:10.1111/j.1439-0450.2005.00839.x.

Conlan A.J.K., Brooks-Pollock E., McKinley T.J., Mitchell A.P., Jones G.J., Vordermeier M., Wood J.L.N. Potential benefits of cattle vaccination as a supplementary control for bovine tuberculosis. PLoS Comput Biol. 2015;11(2):e1004038. doi:10.1371/journal.pcbi.1004038.

Cvetnic Z., Dugac Z. History of tuberculosis – from tuberculin to antituberculotics (Part II). Vet Stanica. 2020;51(5):535–546.

Cvetnic Z. History of tuberculosis: prevalence of tuberculosis (Part III). Vet Stanica. 2020;51(6):645–658.

Cvetnic Z. History of tuberculosis: tuberculosis and art (Part IV). Vet Stanica. 2021;52(1):73–84.

de Martino M., Lodi L., Galli L., Chiappini E. Immune response to Mycobacterium tuberculosis: a narrative review. Front Pediatr. 2019;7:350. doi:10.3389/fped.2019.00350.

Didkowska A., Krajewska-Wedzina M., Klich D., Prolejko K., Orlowska B., Anusz K. The risk of false-positive serological results for paratuberculosis in Mycobacterium bovis-infected cattle. Pathogens. 2021;10(8):1054. doi:10.3390/pathogens10081054.

European Convention for the Protection of Vertebrate Animals Used for Experimental and Other Scientific Purposes. Council of Europe; 1986.

Farhat M., Greenaway C., Pai M., Menzies D. False-positive tuberculin skin tests: what is the absolute effect of BCG and non-tuberculous mycobacteria? Int J Tuberc Lung Dis. 2006;10(11):1192–1204.

Gaikwad U.N., Gaikwad N.R. Modalities to monitor the treatment response in tuberculosis. Indian J Tuberc. 2018;65(2):109–117. doi:10.1016/j.ijtb.2017.12.014.

Gebremedhn S., Gad A., Aglan H.S., Laurincik J., Prochazka R., Salilew-Wondim D., et al. Extracellular vesicles shuttle protective messages against heat stress in bovine granulosa cells. Sci Rep. 2020;10(1):15824. doi:10.1038/s41598-020-72706-z.

Gormley E., Corner L.A.L. Pathogenesis of Mycobacterium bovis infection: the badger model as a paradigm for understanding tuberculosis in animals. Front Vet Sci. 2018;4:247. doi:10.3389/fvets.2017.00247.

Hargitai R., Kis D., Persa E., Szatmari T., Safrany G., Lumniczky K. Oxidative stress and gene expression modifications mediated by extracellular vesicles: an in vivo study of the radiation-induced bystander effect. Antioxidants (Basel). 2021;10(2):156. doi:10.3390/antiox10020156.

Huang R., Grishagin I., Wang Y., Zhao T., Greene J., Obenauer J.C., et al. The NCATS BioPlanet – an integrated platform for exploring cellular signaling pathways. Front Pharmacol. 2019;10:445. doi:10.3389/fphar.2019.00445.

Huang Y., Ai L., Wang X., Sun Z., Wang F. Review and updates on the diagnosis of tuberculosis. J Clin Med. 2022;11(19):5826. doi:10.3390/jcm11195826.

Jenkins A.O., Gormley E., Gcebe N., Fosgate G.T., Conan A., Aagaard C., et al. Cross-reactive immune responses in cattle arising from exposure to Mycobacterium bovis and non-tuberculous mycobacteria. Prev Vet Med. 2018;152:16–22. doi:10.1016/j.prevetmed.2018.02.003.

Kaladi M.R., Poldy A., Mukherjee S. et al. Multi-faceted approach for identifying biomarkers for radiation injury and regulatory approval of radiation medical countermeasures. Eur. Phys. J. Spec. Top. (2025). https://doi.org/10.1140/epjs/s11734-025-01475-5

Kassich V., Kasianenko O., Klishchova Zh., Kasianenko S., Mozghovyi M. Immunological reactivity of animals with tuberculosis under the influence of ionising radiation. Sci Horiz. 2023;26(3):24–35. doi:10.48077/scihor3.2023.24.

Khan I.A., Khan A., Mubarak A., Ali S. Factors affecting prevalence of bovine tuberculosis in Nili Ravi buffaloes. Pak Vet J. 2008;28(4):155–158.

Kim B.G., Choi H.S., Choe Y.H., Jeon H.M., Heo J.Y., Cheon Y.H., et al. Low-dose radiotherapy attenuates experimental autoimmune arthritis. Immune Netw. 2024;24(4):e32. doi:10.4110/in.2024.24.e32.

Klemparskaya N. N. Autoantitela organizma obluchennogo [Autoantibodies of an irradiated organism]. 1972, Moskva: Atomizdat. 279 s. (in Russian).

Klemparskaya N. N., & Raeva N. V. Issledovanie autosensitizatsii pri luchevoi bolezni metodom Uanye [Study of autosensitization in radiation sickness by the Ouanier method]. Bulletin of Experimental Biology and Medicine, 1981, 51(5), 77–81. (in Russian).

Law of Ukraine No. 3447-VI. On the Protection of Animals from Cruelty. 2012.

Lumniczky K., Impens N., Armengol G., Candeias S., Georgakilas A.G., Hornhardt S., et al. Low dose ionizing radiation effects on the immune system. Environ Int. 2021;149:106212. doi:10.1016/j.envint.2020.106212.

Manngo P.M., Gutschmidt A., Snyders C.I., Mutavhatsindi H., Manyelo C.M., Makhoba N.S., et al. Prospective evaluation of host biomarkers other than interferon gamma for tuberculosis diagnosis. J Infect. 2019;79(3):228–235. doi:10.1016/j.jinf.2019.07.007.

Maqsood R., Duffy S.C., Bin Rashid H., Gill S.S., Jabeen C., Arshad N., et al. Molecular detection and characterization of Mycobacterium tuberculosis complex subspecies responsible for bovine tuberculosis. Microbiol Spectr. 2024;12:e02692-23. doi:10.1128/spectrum.02692-23.

Neill S.D., Bryson D.G., Pollock J.M. Pathogenesis of tuberculosis in cattle. Tuberculosis (Edinb). 2001;81(1–2):79–86. doi:10.1054/tube.2000.0279.

Palmer M.V., Kanipe C., Boggiatto P.M. The bovine tuberculoid granuloma. Pathogens. 2022;11(1):61. doi:10.3390/pathogens11010061.

Penn-Nicholson A., Mbandi S.K., Thompson E., et al. RISK6, a 6-gene transcriptomic signature of tuberculosis disease risk. Sci Rep. 2020;10:8629. doi:10.1038/s41598-020-65043-8.

Reil I., Rubin M., Cvetnic Z., Zdelar-Tuk M., Duvnjak S., Miskic T., et al. Suspect and positive cases of bovine tuberculosis in Croatia. Vet Stanica. 2022;53(1):11–16. doi:10.46419/vs.53.1.10.

Savova-Lalkovska T., Valcheva V., Dimitrova A., Najdenski H., Bonovska M. Advantages of real-time PCR and RD4-PCR for detection of bovine tuberculosis. Proc Bulg Acad Sci. 2022;75(11):1696–1704. doi:10.7546/CRABS.2022.11.18.

Smirnova O. A. (2017). Environmental radiation effects on mammals: A dynamical modeling approach. Springer. https://doi.org/10.1007/978-3-319-45761-1

Stevenson L.G. Robert Koch. Encyclopaedia Britannica. Accessed 11 Sep 2024. https://www.britannica.com/biography/Robert-Koch

Stringer L.A., Wilson P.R., Heuer C., Hunnam J.C., Mackintosh C.G. Effect of vaccination and natural infection with Mycobacterium avium subsp. paratuberculosis. N Z Vet J. 2011;59(5):218–224. doi:10.1080/00480169.2011.596182.

Szatmari T., Persa E., Kis E., Benedek A., Hargitai R., Safrany G., Lumniczky K. Extracellular vesicles mediate low-dose radiation-induced immune responses. Int J Radiat Biol. 2019;95(1):12–22. doi:10.1080/09553002.2018.1450533.

Tellier R., Li Y., Cowling B.J., Tang J.W. Recognition of aerosol transmission of infectious agents. BMC Infect Dis. 2019;19:101. doi:10.1186/s12879-019-3707-y.

Torres N.M.C., Rodriguez J.J.Q., Andrade P.S.P., Arriaga M.B., Netto E.M. Factors predictive of tuberculosis treatment success. PLoS One. 2019;14(12):e0226507. doi:10.1371/journal.pone.0226507.

Wang M.G., Luo L., Zhang Y., Liu X., Liu L., He J.Q. Treatment outcomes of tuberculous meningitis in adults. BMC Pulm Med. 2019;19:200. doi:10.1186/s12890-019-0966-8.

World Health Organization. Global tuberculosis report 2022. Geneva: WHO; 2022.

Zaharie S.D., Franken D.J., van der Kuip M., et al. Immunological architecture of granulomatous inflammation in central nervous system tuberculosis. Tuberculosis (Edinb). 2020;125:102016. doi:10.1016/j.tube.2020.102016.