Epizoothological, clinical features and control measures of American foulbrood in the world (literature review)

М. С. Карпуленко; Ю. Г. Сторчак; В. О. Постоєнко; Л. Є. Корнієнко; М. М. Бабкіна; Г. В. Київська; В. В. Куликова; Л. В. Тогачинська; О. В. Матвієнко; О. О. Пискун; Т. М. Уховська

doi:10.31073/onehealthjournal2026-IV-06

Автор(и)

М. С. Карпуленко Державний науково-дослідний інститут з лабораторної діагностики та ветеринарно-санітарної експертизи, м. Київ, Україна https://orcid.org/0000-0001-8982-9031
Ю. Г. Сторчак Головне управління Держпродспоживслужби у Львівській області, м. Львів, Україна https://orcid.org/0000-0001-8318-0120
В. О. Постоєнко Національний науковий центр «Інститут бджільництва імені П.І. Прокоповича», м. Київ, Україна https://orcid.org/0000-0002-6515-7004
Л. Є. Корнієнко Державний науково-дослідний інститут з лабораторної діагностики та ветеринарно-санітарної експертизи, м. Київ, Україна https://orcid.org/0000-0001-6832-0789
М. М. Бабкіна Державний науково-дослідний інститут з лабораторної діагностики та ветеринарно-санітарної експертизи, м. Київ, Україна https://orcid.org/0009-0007-7544-5660
Г. В. Київська Державний науково-дослідний інститут з лабораторної діагностики та ветеринарно-санітарної експертизи, м. Київ, Україна https://orcid.org/0000-0002-2390-8498
В. В. Куликова Державний науково-дослідний інститут з лабораторної діагностики та ветеринарно-санітарної експертизи, м. Київ, Україна https://orcid.org/0009-0008-8827-030X
Л. В. Тогачинська Державний науково-дослідний інститут з лабораторної діагностики та ветеринарно-санітарної експертизи, м. Київ, Україна https://orcid.org/0009-0005-5032-5940
О. В. Матвієнко Державний науково-дослідний інститут з лабораторної діагностики та ветеринарно-санітарної експертизи, м. Київ, Україна https://orcid.org/0009-0008-4147-7709
О. О. Пискун Державний науково-дослідний інститут з лабораторної діагностики та ветеринарно-санітарної експертизи, м. Київ, Україна https://orcid.org/0000-0003-2777-368X
Т. М. Уховська Інститут ветеринарної медицини НААН, м. Київ, Україна https://orcid.org/0000-0002-1810-3804

DOI:

https://doi.org/10.31073/onehealthjournal2026-IV-06

Ключові слова:

американський гнилець, медоносна бджола, епізоотична ситуація, фактори поширення збудника, діагностика, оцінка ризику

Анотація

У статті узагальнено та проаналізовано сучасні наукові дані щодо епізоотологічних і клінічних особливостей американського гнильця (AFB) бджіл, збудником якого є спороутворююча бактерія Paenibacillus larvae. Висвітлено історичні аспекти вивчення хвороби, біологічні властивості збудника, його високу стійкість у навколишньому середовищі та здатність зберігати інфекційність тривалий час. Охарактеризовано генотипи ERIC I–V, їх поширеність і відмінності за вірулентністю. На підставі даних WOAH (WAHIS) і ProMED проаналізовано сучасну епізоотичну ситуацію у країнах Європи, Азії, Африки та Америки, що свідчить про глобальне поширення захворювання та його значний економічний вплив на галузь бджільництва. Описано типові клінічні ознаки AFB, зокрема строкатість розплоду, запалі кришечки комірок, наявність тягучої гнильної маси та утворення щільних лусочок. Розглянуто сучасні підходи до лабораторної діагностики, включаючи мікроскопічні, бактеріологічні та молекулярно-генетичні методи з акцентом на високу чутливість ПЛР для раннього виявлення збудника. Узагальнено основні профілактичні заходи, що передбачають дотримання ветеринарно-санітарних норм, регулярний моніторинг пасік, контроль переміщення бджіл та своєчасну ліквідацію неблагополучних сімей, що є ключовими для запобігання поширенню американського гнильця.

Посилання

Zabrodski M. W., Epp T., Wilson G., Moshynskyy I., Sharafi M., Reitsma L., Castano Ospina M., DeBruyne J. E., Wentzell A., Wood S. C., Kozii I. V., Klein C. D., Thebeau J., Sobchishin L., Ruzzini A. C., Simko E. (2022). Establishment of apiary-level risk of American foulbrood through the detection of Paenibacillus larvae spores in pooled, extracted honey in Saskatchewan. Scientific reports; 12(1):8848. doi.:10.1038/s41598-022-12856-4

World Organisation for Animal Health. (n.d.). Home. Retrieved May 7, 2025, https://www.woah.org/en/home

Matović K., Žarković A., Debeljak Z., Vidanović D., Vasković N., Tešović B., Ćirić J. (2023). American Foulbrood-Old and Always New Challenge. Veterinary sciences; 10(3):180. doi.:10.3390/vetsci10030180.

International Society for Infectious Diseases. (n.d.). ProMED-mail. Retrieved; May 7, 2025, https://www.promedmail.org.

Genersch E. (2010). American Foulbrood in honeybees and its causative agent, Paenibacillus larvae. Journal of Invertebrate Pathology; 103(1):10–19. doi:10.1016/j.jip.2009.06.015.

Yost D. G., Tsourkas P. Amy P. S. (2016). Experimental bacteriophage treatment of honeybees (Apis mellifera) infected with Paenibacillus larvae, the causative agent of American Foulbrood Disease. Journal of Invertebrate Pathology; 138:1–8. doi.:10.1080/21597081.2015.1122698.

Cheshire F. R., Cheyne W. W. (1885). The pathogenic history and history under cultivation of a new bacillus (B. alvei), the cause of a disease of beehives hitherto known as foul brood. Journal of the Royal Microscopical Society; 5:581–601. doi.:10.1111/j.1365-2818.1885.tb05794.x,

Shimanuki H., Knox D. A. (2000). Diagnosis of honey bee diseases (Agriculture Handbook No. AH-690). U.S. Department of Agriculture, Agricultural Research; Service. https://www.ars.usda.gov/is/np/honeybeediseases/honeybeediseases.pdf.

Burri R. (1904). Bakteriologische Forschungen über die Faulbrut. Schweizerische Bienen-Zeitung; 27:335–342.

Zander E. D. H. (1928). The Landesanstalt für Bienenzucht Erlangen. Bee World; 9(4):85–88. doi.:10.1080/0005772x.1928.11096223.

Amšiejute P., Jurgelevičius V., Mačiulskis P., Butrimaite-Ambrozevičiene C., Pilevičiene S., Janeliunas Z., Kutyriova T., Jacevičiene I., Paulauskas A. (2022). Molecular diversity of Paenibacillus larvae strains isolated from Lithuanian apiaries. Frontiers in Veterinary Science; 9:959636. doi.:10.3389/fvets.2022.959636.

Pernal S. F., Albright R. L., Melathopoulos A. P. (2008). Evaluation of the shaking technique for the economic management of American foulbrood disease of honey bees (Hymenoptera: Apidae). Journal of Economic Entomology; 101(4):1095–1104. doi.:10.1603/0022-0493(2008)101[1095:EOTSTF]2.0.CO;2.

Khezri M., Moharrami M., Modirrousta H., Torkaman M., Rokhzad B., Khanbabaie H. (2013). Prevalence of American foulbrood in asymptomatic apiaries of Kurdistan, Iran. Veterinary World; 6(11):838–841. doi.:10.14202/vetworld.2018.281-285.

Splitt A., Schulz M., Skórka P. (2022). Current state of knowledge on the biology and breeding of the solitary bee – Osmia bicornis. Journal of Apicultural Research; 61(2):163–179. doi.:10.1080/00218839.2021.1957610.

Binney B. M., Pragert H., Foxwell J., Gias E., Birrell M. L., Phiri B. J., Quinn O., Taylor M., Ha H. J., Hall R. J. (2023). Genomic analysis of the population structure of Paenibacillus larvae in New Zealand. Frontiers in Microbiology; 14:1161926. doi.:10.3389/fmicb.2023.1161926.

Erban T., Sopko B. (2024). Understanding bacterial pathogen diversity: A proteogenomic analysis and use of an array of genome assemblies to identify novel virulence factors of the honey bee bacterial pathogen Paenibacillus larvae. Proteomics; 24(14):e2300280. doi.:10.1002/pmic.202300280.

Truong A.-T., Kang J. E., Yoo M.-S., Nguyen T. T., Youn S.-Y., Yoon S.-S., Cho Y. S. (2023). Probiotic candidates for controlling Paenibacillus larvae, a causative agent of American foulbrood disease in honey bee. BMC microbiology; 23(1):150. doi.:10.1186/s12866-023-02902-0.

Alburaki M., Abban S. K., Evans J. D., Chen Y. P. (2024). Occurrence and distribution of two bacterial brood diseases (American and European foulbrood) in US honey bee colonies and resistance to antibiotics from 2015 to 2022. Journal of Apicultural Research; 63(4):701–710. doi.:10.1080/00218839.2024.2329854.

Obshta O., Zabrodski M. W., Soomro T., Wilson G., Masood F., Thebeau J., Silva M. C. B., Biganski S., Kozii I. V., Koziy R. V., Raza M. F., Jose M. S., Simko E., Wood S. C. (2023). Oxytetracycline-resistant Paenibacillus larvae identified in commercial beekeeping operations in Saskatchewan using pooled honey sampling. Journal of veterinary diagnostic investigation: official publication of the American Association of Veterinary Laboratory Diagnosticians; Inc, 35(6):645–654. doi.:10.1177/10406387231200178.

Zabrodski M. W., Wilson G., Moshynskyy I., Wentzell A., Wood S. C., Klein C. D., Kozii I. V., Medici de Mattos I., Epp T., Simko E. (2020). Investigation of clinical outbreaks of American foulbrood in honey-bee operations in Saskatchewan. The Canadian veterinary journal = La revue veterinaire canadienne; 61(10):1055–1059. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC7488369.

Papić B., Žvokelj L., Pislak Ocepek M., Hočevar B., Kozar M., Rus R., Zajc U., Kušar D. (2024). The Diagnostic Value of qPCR Quantification of Paenibacillus larvae in Hive Debris and Adult Bees for Predicting the Onset of American Foulbrood. Veterinary sciences; 11(9):442. doi.:10.3390/vetsci11090442.

Beims H., Bunk B., Erler S., Mohr K. I., Spröer C., Pradella S., Günther G., Rohde M., von der Ohe W., Steinert M. (2020). Discovery of Paenibacillus larvae ERIC V: Phenotypic and genomic comparison to genotypes ERIC I-IV reveal different inventories of virulence factors which correlate with epidemiological prevalences of American Foulbrood. International journal of medical microbiology: IJMM; 310(2):151394. doi.:10.1016/j.ijmm.2020.151394.

Jończyk-Matysiak E., Popiela E., Owczarek B., Hodyra-Stefaniak K., Świtała-Jeleń K., Łodej N., Kula D., Neuberg J., Migdał P., Bagińska N., Orwat F., Weber-Dąbrowska B., Roman A., Górski A. (2020). Phages in therapy and prophylaxis of American foulbrood – Recent implications from practical applications. Frontiers in Microbiology; 11:1913. doi.:10.3389/fmicb.2020.01913

Castelli L., Branchiccela B., Invernizzi C., Tomasco I., Basualdo M., Rodríguez M., Zunino P., Antúnez K. (2019). Detection of Lotmaria passim in Africanized and European honey bees from Uruguay, Argentina and Chile. Journal of Invertebrate Pathology; 160:95–97. doi.:10.1016/j.jip.2018.11.004.

Krongdang S., Evans J. D., Chen Y., Mookhploy W., Chantawannakul P. (2019). Comparative susceptibility and immune responses of Asian and European honey bees to the American foulbrood pathogen, Paenibacillus larvae. Insect science; 26(5):831–842. doi.:10.1111/1744-7917.12593.

Nowotnik P., Chorbiński P., Migdał P., Górski B. (2024). Bacterial agents for biocontrol of American foulbrood (AFB) of larvae honey bee. Microbiology Research; 15(4):2394–2413. doi.:10.3390/microbiolres15040161.

Alippi A. M., López A. C., Aguilar O. M. (2004). A PCR-based method that permits specific detection of Paenibacillus larvae subsp. larvae, the cause of American foulbrood of honey bees, at the subspecies level. Letters in Applied Microbiology; 39(1):25–33. doi.:10.1111/j.1472-765X.2004.01535.x.

Antúnez K., Piccini C., Castro-Sowinski S., Rosado A. S., Seldin L., Zunino P. (2007). Phenotypic and genotypic characterization of Paenibacillus larvae isolates. Veterinary microbiology; 124(1-2):178–183. doi.:10.1016/j.vetmic.2007.04.012.

Alburaki M., Abban S. K., Evans J. D., Chen Y. P. (2025). A thirty-two-year (1984–2015) longitudinal analysis of American foulbrood in honey bee colonies in the United States. Apidologie; 56(1):1–14. doi.:10.1007/s13592-025-01187-8.

Khezri M., Moharrami M., Modirrousta H., Torkaman M., Rokhzad B., Khanbabaie H. (2018). Prevalence of American foulbrood in asymptomatic apiaries of Kurdistan, Iran. Veterinary World; 11(3):281-285. doi.:10.14202/vetworld.2018.281-285.

De Graaf D. C., Vandekerchove D., Dobbelaere W., Peeters J. E., Jacobs F. J. (2001). Influence of the proximity of American foulbrood cases and apicultural management on the prevalence of Paenibacillus larvae spores in Belgian honey. Apidologie; 32(6):587–599. doi.:10.1051/apido:2001146.

Otten C. (2003). A general overview on AFB and EFB pathogen, way of infection, multiplication, clinical symptoms and outbreak. Apiacta; 38(1):125–130. https://www.fiitea.org/foundation/files/2003/Otten.pdf.

Alippi A. M., Albo G. N., Reynaldi F. J., De Giusti M. R. (2005). In vitro and in vivo susceptibility of the honeybee bacterial pathogen Paenibacillus larvae subsp. larvae to the antibiotic tylosin. Revista Argentina de Microbiología; 37(1):15–20. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2005.03.008.

Elzen P. J., Westervelt D., Causey D., Rivera R., Baxter J., Feldlaufer M. (2002). Control of oxytetracycline-resistant American foulbrood with tylosin and its toxicity to honey bees (Apis mellifera). Journal of Apicultural Research; 41(3–4):97–103. doi.:10.1080/00218839.2002.11101075.

Crane E. (1999). The world history of beekeeping and honey hunting. Routledge; doi.:10.4324/9780203819937.

Brady T. S., Merrill B. D., Hilton J. A., Payne A. M., Stephenson M. B., Hope S. (2017). Bacteriophages as an alternative to conventional antibiotic use for the prevention or treatment of Paenibacillus larvae in honeybee hives. Journal of invertebrate pathology; 150:94–100. doi.:10.1016/j.jip.2017.09.010.

Matiašovic J., Bzdil J., Papežíková I., Čejková D., Vasina E., Bizos J., Navrátil S., Šedivá M., Klaudiny J., Pikula J. (2023). Genomic analysis of Paenibacillus larvae isolates from the Czech Republic and the neighbouring regions of Slovakia. Research in Veterinary Science; 158:34–40. doi.:10.1016/j.rvsc.2023.03.007.

Hansen H., Brødsgaard C. J. (1999). American foulbrood: A review of its biology, diagnosis and control. Bee World; 80(1):5–23. doi.:10.1080/0005772X.1999.11099415.

Govan V. A., Allsopp M. H., Davison S. (1999). A PCR detection method for rapid identification of Paenibacillus larvae. Applied and environmental microbiology; 65(5):2243–2245. doi.:10.1128/AEM.65.5.2243-2245.1999.

Kušar D., Papić B., Zajc U., Zdovc I., Golob M., Žvokelj L., Knific T., Avberšek J., Ocepek M., Pislak Ocepek M. (2021). Novel TaqMan PCR Assay for the Quantification of Paenibacillus larvae in Honey and Hive Debris Samples. MDPI Insects; 12(11):1034. doi.:10.3390/insects12111034.

El-Meihy R. M., Hassan E. O., Alamoudi S. A., Negm S., Al-Hoshani N., Al-Ghamdi M. S., Nowar E. E. (2024). Probing the interaction of Paenibacillus larvae bacteriophage as a biological agent to control the American foulbrood disease in honeybee. Saudi Journal of Biological Sciences; 31(6):104002. doi:10.1016/j.sjbs.2024.104002.

de Graaf D. C., Alippi A. M., Antúnez K., Aronstein K. A., Budge G. E., De Koker D., De Smet L., Dingman D. W., Evans J. D., Foster L. J., Fünfhaus A., Garcia-Gonzalez E., Gregorc A., Human H., Murray K. D., Nguyen B. K., Poppinga L., Spivak M., vanEngelsdorp D., Wilkins S., Genersch E. (2015). Standard methods for American foulbrood research. Journal of Apicultural Research; 54(3):1–12. https://www.researchgate.net/publication/235227783_Standard_methods_for_American_foulbrood_research.

Dobbelaere W., de Graaf D. C., Reybroeck W., Desmedt E., Peeters J. E., Jacobs F. J. (2001). Disinfection of wooden structures contaminated with Paenibacillus larvae subsp. larvae spores. Journal of Applied Microbiology; 91(2):212–216. doi.:10.1046/j.1365-2672.2001.01376.x.

Stephan J. G., de Miranda J. R., Forsgren E. (2020). American foulbrood in a honeybee colony: spore-symptom relationship and feedbacks. BMC ecology; 20(1):15. doi.:10.1186/s12898-020-00283-w.

Beekeeping Association. (1996). The Beeline; 33(2). https://icapatrust.org/beekeeping/beeline/Vol33-1996/BeelineVol33%20Apr-Jun96.pdf.

Liu F., Ma Q., Dang X., Wang Y., Song Y., Meng X., Bao J., Chen J., Pan G., Zhou Z. (2017). Identification of a new subtilisin-like protease NbSLP2 interacting with cytoskeletal protein septin in Microsporidia Nosema bombycis. Journal of Invertebrate Pathology; 148:110–117. doi.:10.1016/j.jip.2017.06.004.

Daisley B. A., Pitek A. P., Chmiel J. A., Al K. F., Chernyshova A. M., Faragalla K. M., Burton J. P., Thompson G. J., Reid G. (2020). Novel probiotic approach to counter Paenibacillus larvae infection in honey bees. The ISME Journal; 14(2):1–13. https://www.nature.com/articles/s41396-019-0541-6.

Morrissey B. J., Helgason T., Poppinga L., Fünfhaus A., Genersch E., Budge G. E. (2015). Biogeography of Paenibacillus larvae, the causative agent of American foulbrood, using a new multilocus sequence typing scheme. Environmental microbiology; 17(4):1414–1424. doi.:10.1111/1462-2920.12625.

Muck O. (1915). Zur Bekämpfung der Faulbrut. Wien: Selbstverlag; https://upload.wikimedia.org/wikipedia/commons/6/69/American_foulbrood_%28IA_americanfoulbroo809whit%29.pdf?utm_source=chatgpt.com.

University of Arkansas Division of Agriculture. (n.d.). Pocket guide to honey bee health (MP547P). (2025). Arkansas Cooperative Extension Service; https://www.uaex.uada.edu/publications/pdf/MP547P.pdf

Rudenko Ye. V., Maslii I. H., Kamyshan N. V. (2023). Indykatsiia zbudnykiv infektsiinykh khvorob bdzhil u produktakh bdzhilnytstva [Indication of infectious disease agents in beekeeping products]. Bdzhilnytstvo Ukrainy; 1:45–52. doi.:10.46913/beekeepingjournal.2023.11.12.